Bostonas Bruins
Tompsons sāka spēlēt Nacionālajā hokeja līgā (NHL) 1928./29. gada sezonā. Viņš pievienojās Bostonas Bruins komandai, jo Bostonas menedžeris Art Ross nopirka viņa līgumu no Minesotas. Viņš to darīja, jo bija dzirdējis, ka Tompsons ir ļoti labs vārtsargs.
Savā pirmajā spēlē Tompsons veica izslēgšanas spēli. Viņš ir vienīgais vārtsargs, kurš ir Hokeja slavas zālē un kurš savā pirmajā spēlē ir guvis "shutout". I Savā pirmajā sezonā Tompsons piedalījās visās 44 Bostonas spēlēs. Viņš veica 12 "shutoutus" un vidēji ielaida 1,15 vārtus uz vārtiem. Vienā pilnā sezonā vidēji 1,15 vārti pret vārtiem ir otrs zemākais rādītājs NHL vēsturē. Džordžam Hainvortam šajā sezonā ir zemāks vārtu vidējais atvairīto vārtu skaits - 0,98, kas ir visu laiku zemākais vārtu vidējais atvairīto vārtu skaits vienā pilnā sezonā. Bostonas Bruins komanda ieņēma pirmo vietu Amerikas divīzijā un iekļuva play-off. Play-off viņi uzvarēja visās piecās spēlēs, jo pirmo reizi izcīnīja Stenlija kausu. Piecās play-off spēlēs Tompsons veica trīs izslēgšanas spēles un atdeva tikai trīs vārtus play-off laikā. Šajā sezonā divi brāļi Sesils un Pols pirmo reizi NHL spēlēja viens pret otru. Sesils un Pols spēlēja viens pret otru arī Stenlija kausa finālā, kas arī bija pirmā reize, kad brāļi spēlēja viens pret otru.
Nākamajā sezonā Sesils atkal piedalījās visās 44 Bostonas spēlēs. Viņš veica trīs izslēgšanas spēles un vidēji ielaida 2,19 vārtus uz vārtiem. Tompsons izdarīja daudz mazāk noraidījumu un viņa vārtu vidējais rādītājs bija daudz augstāks, jo noteikumi tika mainīti tā, ka spēlētājiem uzbrukuma zonā bija atļauts doties uz priekšu. Tajā sezonā Bostona uzvarēja visās spēlēs, izņemot sešas, un to pabeidza ar bilanci 38-5-1, kas ir visu laiku augstākais uzvaras rādītājs starp visām NHL komandām. Play-off spēlēs tā pirmo reizi šajā sezonā zaudēja divas spēles pēc kārtas. Stenlija kausa izcīņas finālā viņi zaudēja pret Monreālas Canadiens. Pirms tam play-off tika pārtraukta viņa uzvaru sērija pirmajās septiņās spēlēs. Tā joprojām ir garākā uzvaru sērija, ar kuru sākta karjera play-off. Tajā sezonā Tompsons izcīnīja savu pirmo no četrām Vezina trofejām.
1930./2011. gada sezonā viņš atkal aizvadīja visas 44 spēles un tika iekļauts otrajā Zvaigžņu komandā. Nākamajā sezonā Bostona zaudēja pusfinālā pret Monreālu. Sērijas otrajā spēlē pret Monreālu Tompsons spēles beigās tika noņemts no vārtiem. Tas tika darīts, lai Bostonai būtu seši uzbrūkošie spēlētāji pret pieciem Monreālas spēlētājiem. Lielāks uzbrūkošo spēlētāju skaits deva Bostonai lielākas iespējas gūt vārtus. Lai gan Bostona zaudēja, tās trenera ideja tika raksturota kā "apbrīnojama".
1931./2012. gada sezonā Bostonas komanda pirmo reizi, kad tajā spēlēja Tompsons, nepiedalījās play-off. Šajā sezonā viņš izlaida piecas spēles, kas bija vienīgā reize, kad viņam tā gadījās. Tomsons 43 spēlēs izcīnīja tikai 13 uzvaras. Nākamajā sezonā Bostona atkal iekļuva play-off, taču zaudēja Toronto Maple Leafs.
Pēdējā play-off sērijas spēle pret "Maple Leafs" tika raksturota kā Tompsona labākā spēle. Šajā spēlē Bostonas un Toronto hokejisti pēc trim parastajiem periodiem, kas ilga 20 minūtes, spēlēja neizšķirti. Tā kā spēles rezultāts bija neizšķirts, spēle turpinājās pagarinājumā. Pēc pieciem periodiem pa 20 minūtēm spēle bija neizšķirta. Beidzoties piektajam pagarinājuma periodam, "Maple Leafs" vadītājs Konns Smits un "Bruins" vadītājs Art Ross lūdza NHL prezidentu Frenku Kalderu pārtraukt spēli un pabeigt to vēlāk. Kalders atteicās. Sestā pagarinājuma sākumā tika pārtverta Bostonas spēlētāja Edija Šora piespēle. Kens Doratijs no "Maple Leafs" devās uz izrāvienu, kas nozīmēja, ka viņam bija ripa un viņš slidojis uz pretinieku komandas vārtiem, bet starp viņu un Tompsonu nebija neviena aizsarga. Viņš guva vārtus pret Tompsonu sestā pagarinājuma perioda 4:46 minūtē. Lai gan viņš zaudēja spēli, Maple Leaf Gardens līdzjutēji viņam skaļi aplaudēja. Šī spēle bija otrā garākā, kāda jebkad bijusi NHL. Lai gan Tompsons zaudēja vairāk spēļu nekā uzvarēja, viņš pabeidza play-off ar vidējo vārtu attiecību 1,23.
Tompsons 1932./23. gada sezonā ieguva savu otro Vezina Trophy balvu, izceļoties ar 11 izslēgšanas mačiem un vidējo vārtu attiecību 1,76 pret vārtiem. Nākamajā sezonā Bostonai neizdevās iekļūt play-off. 1934./2005. gada sezonā Bostona ieņēma pirmo vietu Amerikas divīzijā. Tompsons otro reizi tika iekļauts otrajā Visu zvaigžņu komandā. Bruins uzvarēja tikai vienā no četrām play-off spēlēm. Vienīgo uzvaru izcīnīja Tompsons. Viņš pabeidza play-off ar vidēji 1,53 zaudētiem vārtiem.
1935-36. gada sezonā Tompsons izdarīja 10 izslēgšanas spēles, taču Bostona uzvarēja tikai 22 no 48 spēlēm. Šajā sezonā Tompsons veica rezultatīvu piespēli, kas nozīmēja, ka viņš bija izdarījis mērķtiecīgu piespēli komandas biedram, kurš guva vārtus, saņemot ripu no viņa. Tajā laikā vārtsargam tas bija ļoti reta parādība. Sezonas beigās viņš pirmo reizi tika iekļauts Pirmajā Visu zvaigžņu komandā. Viņš arī trešo reizi ieguva Vezina trofeju. Tās sezonas play-off sērijā Bostonas klubs pret Toronto Maple Leafs aizvadīja kontrastu sēriju. Bostona zaudēja divu spēļu sēriju ar kopējo vārtu guvumu astoņi pret sešiem vārtiem. Vienā spēlē Bostona uzvarēja Toronto ar 6:0, bet otrā zaudēja ar 8:0.
1937.-1938. gadā Tompsons nospēlēja visu savu pēdējo sezonu Bruins komandā. Viņš uzvarēja 30 no 48 spēlēm, taču Bostonas komanda vēlreiz zaudēja "Maple Leafs" komandai play-off. Sezonas beigās viņš izcīnīja savu ceturto un pēdējo Vezina trofeju un otro reizi tika iekļauts pirmajā Visu zvaigžņu komandā.
Detroit Red Wings
Tompsons 1938-39. gada sezonā aizvadīja tikai piecas spēles, jo Bruins nolēma viņu aizstāt ar FrenkuBrīmseku. Lai atbrīvotu vietu Brimsekam, Tompsonu aizdeva uz Detroitas "Red Wings" par Normiju Smitu un 15 000 ASV dolāru. Tompsons saņēma arī 1000 ASV dolāru no Bostonas. Art Ross, kurš joprojām bija Bruins menedžeris, prognozēja, ka Tompsons Detroitā spēlēs vēl piecus gadus, tomēr viņš nospēlēja tikai divus. Lai gan Detroitas komanda zaudēja vairāk spēļu nekā uzvarēja, abās sezonās tā iekļuva play-off, taču Stenlija kausu neizcīnīja. Kopumā Tompsons Detroitas komandas sastāvā piedalījās 85 regulārās sezonas spēlēs, gūstot bilanci 32-41-12, septiņos izslēgšanas mačos un vidēji ielaižot 2,54 vārtus pret pretinieku, kā arī 11 play-off spēlēs, kurās guva 5-6 vārtus, izcīnīja vienu izslēgšanas maču un vidēji ielaida 2,41 vārtus pret pretinieku.